Dietas vegetales desde la primera alimentación: el ensayo buscó eficiencia metabólica y encontró una señal en el intestino

Detalles adicionales del estudio

Campo	Detalle
Título original	Effects of duration of a plant-based diet stimulus at first feeding on nutritional programming in Atlantic salmon (Salmo salar)
Autores	Gong X, Sprague M, McMillan S, Gómez-Requeni P, Norambuena F, Martin SAM, Tocher DR, Betancor MB
Instituciones	Institute of Aquaculture, University of Stirling; Scottish Fish Immunology Research Centre, University of Aberdeen; BioMar AS, Noruega; Shantou University, China
Especie y etapa	Salmón del Atlántico (Salmo salar) desde primera alimentación exógena, peso inicial aproximado de 0,15 g
Condiciones	Sistema de recirculación, 300 litros por estanque, 13,1 ± 0,5 °C, fotoperiodo continuo, oxígeno 8 a 9 mg/L
Unidad experimental	El estanque, no el pez individual. Tres estanques por tratamiento (n = 3) para composición y crecimiento; seis grupos de ARN agrupada por tratamiento (n = 6) para expresión génica
Dietas	Dieta marina con 86% de ingredientes marinos y dieta vegetal con 77% de ingredientes vegetales, fabricadas por BioMar
Aprobación ética	University of Stirling Animal Welfare and Ethical Review Board, AWERB 18 19/045/New ASPA
Financiamiento	UK Biotechnology and Biological Sciences Research Council (BBSRC), subsidio BB/R018812/1
Conflictos de interés	Los autores declaran no tener conflictos de interés. Dos coautores tienen afiliación con BioMar AS, empresa fabricante del alimento utilizado en el ensayo, dato que se consigna aunque no fue declarado como conflicto
Acceso y versión consultada	El repositorio de acceso abierto bloqueó el acceso automatizado. Se trabajó sobre la versión preliminar depositada en Research Square bajo licencia Creative Commons (DOI 10.21203/rs.3.rs-6254901/v1), con texto completo de métodos, tablas, resultados y discusión. Hay diferencias menores de redacción respecto de la versión publicada, señaladas en el cuerpo cuando afectan la interpretación
Publicaciones asociadas al mismo ensayo	McMillan et al. (2024), sobre desempeño productivo y expresión en ciegos pilóricos; Tawfik et al. (2024), Frontiers in Immunology 15:1412821, sobre transcriptoma intestinal

Tres conceptos previos

El estudio da por sabido cierto vocabulario. Sin él, los resultados no se dejan interpretar.

Programación nutricional. El concepto viene de la investigación en mamíferos: hay ventanas del desarrollo temprano en que un estímulo dietario deja una huella metabólica que se expresa mucho tiempo después. En roedores, una dieta materna baja en proteína durante la gestación se asoció a cambios permanentes en el tejido adiposo de la descendencia. La versión acuícola consiste en exponer al alevín a una dieta vegetal durante días, devolverlo a dieta normal y esperar que meses más tarde la aproveche mejor. El mecanismo propuesto es epigenético, es decir, cambios en cómo se leen los genes sin alterar la secuencia del ADN.

EPA, DHA y el origen del problema. Los aceites vegetales aportan ácidos grasos de cadena corta, principalmente linoleico y alfa-linolénico, y carecen de los de cadena larga que importan fisiológicamente. EPA y DHA participan en la estructura de las membranas celulares, la regulación metabólica, la respuesta inmune e inflamatoria y el desarrollo neural. El salmón puede fabricarlos a partir de los precursores vegetales mediante una cadena de enzimas que alarga y desatura las moléculas, pero lo hace a un ritmo insuficiente y de todos modos necesita recibirlos en la dieta. Esa maquinaria es lo que el estudio midió: las desaturasas (fads) y las elongasas (elovl), más los factores de transcripción que actúan como interruptores maestros aguas arriba (lxr, srebp, ppar). Mayor expresión de esos genes indica que el pez está intentando producir más EPA y DHA por cuenta propia.

Células caliciformes. Células del epitelio intestinal especializadas en secretar mucinas, las glicoproteínas que forman la capa de mucus. Ese mucus separa físicamente el contenido intestinal del tejido y participa en la respuesta inmune innata. Menos células caliciformes significa menos mucus y una barrera más delgada.

El diseño

Alevines de salmón del Atlántico en primera alimentación, unos 0,15 gramos, repartidos en nueve estanques de un sistema de recirculación a 13,1 °C. Durante las dos primeras semanas, tres estanques recibieron dieta vegetal por una semana (grupo V1), tres por dos semanas (grupo V2) y tres dieta marina todo ese tiempo, como control (grupo M). Después, los nueve pasaron a dieta marina durante dieciséis semanas. Al final de esa fase intermedia, todos fueron desafiados con dieta vegetal por seis semanas.

La lógica del diseño descansa en un solo punto: la única diferencia entre los tres grupos ocurrió en las dos primeras semanas de vida. Cualquier diferencia observada al final del ensayo debía atribuirse a eso y a nada más.

La pregunta concreta era si un estímulo más corto que las tres semanas usadas en un ensayo anterior del mismo grupo podía inducir el efecto sin el castigo de crecimiento que se había observado entonces.

El estímulo corto tampoco salió gratis

Al cabo de las dos semanas de estímulo, el control alcanzó 0,36 g, V1 llegó a 0,33 g y V2 a 0,34 g, con diferencias significativas y menor tasa de crecimiento específico en ambos grupos estimulados. Una semana de dieta vegetal bastó para pagar el costo que el diseño buscaba evitar.

Esa diferencia dejó de ser detectable más adelante. Al final de la fase marina los pesos fueron 15,24 g, 15,73 g y 14,46 g para M, V1 y V2, y al final del desafío 33,12 g, 35,88 g y 31,78 g, sin diferencias significativas ni en peso ni en consumo de alimento. V1 terminó numéricamente por encima del control en ambos momentos, aunque con tres estanques por grupo la capacidad de detectar diferencias moderadas es limitada y la diferencia no alcanzó significancia.

El objetivo principal no se cumplió

El marcador elegido para juzgar si hubo programación fue la composición de ácidos grasos de los tejidos al final del desafío. Un pez programado debería retener más EPA y DHA que uno no estimulado sometido a la misma dieta.

No hubo tal cosa. Ninguna diferencia entre V1, V2 y M en hígado, intestino, músculo, branquia, cerebro ni ojo, ni en lípido total ni en la fracción de lípidos polares.

La distinción entre ambas fracciones formaba parte de la hipótesis. Los lípidos polares construyen las membranas celulares y su composición es más conservada, mientras el lípido total refleja con mayor fidelidad lo que el pez comió. Los autores esperaban que la fracción de membrana respondiera distinto al estímulo temprano. No respondió.

El desafío en sí, en cambio, produjo cambios grandes y parejos. Comparando hígado antes y después de las seis semanas de dieta vegetal, todos los omega-6 aumentaron y EPA, DHA y el cociente omega-3 sobre omega-6 cayeron, en los tres grupos por igual. El ácido araquidónico hepático subió de alrededor de 2% a 5% mientras la dieta de desafío aportaba apenas 0,1%, señal de que el pez lo fabricó a partir del abundante linoleico vegetal. La maquinaria de biosíntesis se encendió. Se encendió igual en todos.

La inversión que nadie logra explicar

Durante el estímulo, V1 apenas movió su perfil de ácidos grasos. El análisis de componentes principales, una técnica que reduce muchas variables a un mapa de similitud, agrupó a V1 junto al control marino, mientras V2 quedó aparte, asociado a la dieta vegetal. Una semana dejó poca huella bioquímica. Dos semanas sí.

Veintidós semanas después la relación se invirtió. Tras el desafío, los genes de biosíntesis de omega-3 de cadena larga se expresaron significativamente más en V1 que en V2, con el control en valores intermedios, y los factores de transcripción que gobiernan esa maquinaria aparecieron regulados a la baja en V2, junto con varios genes de metabolismo lipídico. Los autores admiten que no tienen explicación para por qué la exposición más prolongada produjo la respuesta más apagada.

Un matiz de lectura cambia el alcance del hallazgo. El contraste significativo corre entre V1 y V2, con el control en posición intermedia. Lo que el estudio muestra con claridad es que un estímulo de una semana y uno de dos producen respuestas moleculares opuestas entre sí, no que el estímulo de una semana supere al no estímulo. La versión publicada redacta este punto de forma algo distinta a la preliminar consultada y describe la expresión de V1 como superior a la del control; ambas coinciden en lo central, la divergencia entre V1 y V2.

El marcador elegido probablemente no podía detectar el efecto

La limitación más seria del trabajo la declaran sus propios autores, y es conceptual antes que técnica.

Cuando un pez cambia de dieta, los ácidos grasos nuevos van reemplazando a los antiguos según lo que se deposita y lo que se consume, un proceso de dilución que puede tardar hasta catorce semanas dependiendo del tamaño del animal. Los autores concluyen que esa dilución domina el perfil resultante y enmascara las respuestas de origen genético.

El marcador escogido para detectar programación, entonces, está gobernado sobre todo por un recambio pasivo, no por la capacidad del pez de sintetizar sus propios ácidos grasos. Si el efecto buscado existe, quedaría sepultado debajo. A eso se suma que la fase de desafío duró seis semanas, con un crecimiento de apenas el doble cuando la referencia habitual para ensayos nutricionales recomienda al menos el triple. Los autores recomiendan desafíos más largos en estudios futuros.

Lo que sí apareció, en el tejido

La histología entregó los hallazgos más consistentes de todo el ensayo, y son de otra naturaleza.

En hígado, los peces con estímulo de dos semanas mostraron mayor vacuolización lipídica intracitoplasmática, es decir, más acumulación de grasa dentro de las células hepáticas, con V1 en valores intermedios. Encaja con la menor expresión de pparα y cpt1 en ese grupo, genes asociados a la oxidación de ácidos grasos. El contenido total de lípido del hígado, sin embargo, no difirió entre grupos, lo que sugiere un fenómeno en curso y no consolidado.

Los dos hallazgos con implicancia sanitaria están en el intestino. Los peces estimulados, en especial V1, presentaron mayor grosor de la capa muscular circular del intestino anterior que el control, un aumento del 15% según la versión publicada. Leído solo, el dato es favorable: más grosor se asocia a mayor superficie de absorción y mejor aprovechamiento de nutrientes.

El segundo hallazgo apunta al lado contrario. La densidad de células caliciformes del intestino anterior fue significativamente menor en V1 que en el control, una reducción también del 15%, con V2 en valores intermedios. Los autores explicitan la consecuencia esperable, menor protección de mucus y potencialmente mayor susceptibilidad a enfermedad bacteriana, y describen el conjunto como un arma de doble filo que mejora la digestión mientras deteriora el estado inmune intestinal.

Esa última frase es una inferencia de los autores a partir de un dato histológico. Ninguna de las tres publicaciones derivadas del ensayo sometió a los peces a un desafío infeccioso ni registró mortalidad por causa infecciosa. La consecuencia sanitaria del cambio de barrera está sin medir.

Las otras dos publicaciones del mismo ensayo

Del ensayo salieron al menos tres artículos con los mismos peces. Leerlos juntos modifica la interpretación.

McMillan y colaboradores, en 2024, analizaron desempeño productivo y expresión génica en ciegos pilóricos, las prolongaciones intestinales donde ocurre buena parte de la digestión y absorción en salmónidos. Su conclusión es más categórica que la del artículo principal: los resultados sugirieron que la programación nutricional no se inició con un estímulo de una ni de dos semanas. Aportan además dos datos que complican la lectura favorable a V1. El grupo V2 mostró mayor ganancia neta de DHA durante el desafío que V1, dirección contraria a la que insinúa la expresión génica hepática. Y en ciegos pilóricos los genes de biosíntesis de omega-3 de cadena larga estuvieron regulados a la baja en ambos grupos vegetales respecto del control, cuando en hígado el patrón fue el inverso para V1.

El artículo principal reconoce esa discordancia entre tejidos y la atribuye a que los estímulos dietarios pueden tener impactos diferenciales según la función de cada órgano. La explicación es razonable y deja en pie un problema práctico: la conclusión sobre si hubo programación depende de qué tejido se elija examinar.

Tawfik y colaboradores, también en 2024, en Frontiers in Immunology, analizaron el transcriptoma intestinal completo, esto es, el conjunto de genes activos en el tejido. Sus resultados aportan el contexto inmunológico que la histología por sí sola no da. En el intestino medio al final del desafío, los peces estimulados mostraron mayor expresión de genes de metabolismo de lípidos, carbohidratos y energía, mientras el control mostró mayor expresión de genes de respuesta inmune adaptativa aguda y respuestas autoinmunes. En el intestino distal, los peces estimulados presentaron mayor expresión de genes de respuesta inmune y de potencial tolerancia inmunológica; el control, activación de vías metabólicas junto con degeneración tisular y respuestas apoptóticas.

Ese resultado matiza la lectura de las células caliciformes en una dirección que vale precisar. El perfil de los peces estimulados corresponde a un intestino desplazado hacia un modo de tolerancia, con menor activación inmune aguda, más que a un intestino simplemente desprotegido. Bajo dieta vegetal crónica, la tolerancia puede ser adaptativa y ahorrar inflamación innecesaria. Frente a un patógeno real, menos mucus y menor capacidad de respuesta aguda configuran un escenario distinto, y nadie lo ha puesto a prueba en estos peces.

El seguimiento de mayor plazo

Un ensayo posterior del mismo entorno de investigación permite evaluar cuánto dura el efecto. Rimoldi y colaboradores, en Aquaculture en 2025, siguieron alrededor de 5.100 huevos de seis familias durante 101 semanas, hasta peces de cuatro kilos, con un estímulo de tres semanas y muestreos de microbiota en cuatro momentos, fase de mar incluida.

El resultado es sobrio: la microbiota intestinal quedó determinada por la edad del pez y por la dieta vigente en cada momento, no por la intervención nutricional temprana. Es el trabajo de horizonte más largo disponible sobre esta estrategia y no encuentra huella persistente en el componente microbiano.

El ensayo usó un estímulo de tres semanas, no de una o dos, y evaluó microbiota y no expresión génica ni histología, de modo que no refuta directamente los hallazgos del estudio principal. Lo que aporta es una referencia sobre cuán durables resultan estas intervenciones cuando se las sigue hasta talla comercial.

Lo que ya se sabía sobre dietas vegetales y mucosa intestinal

El hallazgo de menor densidad de células caliciformes no aparece en el vacío. La investigación sobre reemplazo de ingredientes marinos viene documentando efectos sobre la mucosa desde hace años, con un patrón que no es unidireccional.

Un trabajo en salmón del Atlántico publicado en Frontiers in Immunology comparó cinco combinaciones de proteína y lípido de origen marino o vegetal y concluyó que las dietas vegetales pueden alterar la barrera intestinal por dos vías distintas: reduciendo el tamaño de las células mucosas, su densidad volumétrica y el estado de la barrera, como ocurrió con harina de soya, o bien aumentando esa densidad volumétrica, como se observó con otras combinaciones. El mismo trabajo encontró que la expresión del gen muc2, que codifica una de las mucinas principales, fue mayor en peces con dieta marina y estuvo regulada a la baja en los alimentados con harina de soya, lo que los autores interpretan como indicio de que ese gen se correlaciona con salud intestinal. Su formulación del principio general es directa: una superficie mucosa dañada no cumple su función y deja al pez susceptible a enfermedades infecciosas.

Existe también una línea de intervención en sentido opuesto. Estudios en salmón y en otras especies muestran que la administración de probióticos incrementa el número de células mucosas intestinales, lo que ubica a la densidad de células caliciformes como un parámetro modificable por vía dietaria y no como un rasgo fijo del animal.

Interpretación Evidencia Vet

Como prueba de la programación nutricional en salmón, este ensayo es un resultado negativo, y así lo reconocen sus autores. La publicación hermana de McMillan es todavía más explícita al afirmar que la programación no se inició con estímulos de una ni de dos semanas. Sumado a que el estímulo corto tampoco evitó el castigo de crecimiento inicial, la pregunta operativa que motivó el trabajo queda respondida en sentido desfavorable.

Hay un problema de diseño que trasciende a este estudio en particular. El indicador con que el campo evalúa su hipótesis central está dominado por un proceso de dilución pasiva que, según los propios autores, enmascara las respuestas de origen genético. Que dos ensayos sucesivos del mismo grupo hayan detectado señales de programación en retención de nutrientes sin que se reflejen en composición tisular refuerza esa sospecha. Esa última lectura es propia y no una conclusión que los autores formulen en esos términos.

El hallazgo de mayor relevancia veterinaria es secundario en el diseño y central en sus implicancias. Siete días de dieta vegetal en la primera alimentación dejaron una marca en la arquitectura intestinal detectable veintidós semanas más tarde. La literatura sobre reemplazo de ingredientes marinos ya venía señalando la mucosa como el punto sensible del problema; lo nuevo acá es lo corta que puede ser la exposición que basta para dejar rastro. El transcriptoma del mismo ensayo sugiere un intestino desplazado hacia tolerancia inmunológica antes que uno indefenso, distinción que importa porque cambia el tipo de riesgo esperable: menos inflamación crónica, y posiblemente menos capacidad de montar una respuesta aguda cuando haga falta.

Queda el límite que ordena todo lo anterior. Ninguno de los tres estudios expuso a estos peces a un patógeno. Una estrategia nutricional pensada para sostenibilidad está modificando la barrera intestinal en la dirección que la propia literatura del área asocia a susceptibilidad, y el experimento que resolvería si eso importa clínicamente no se ha hecho. A eso se suma que se trata de un ensayo escocés, en agua dulce, en recirculación y en primera alimentación, sin ningún dato chileno ni condiciones de agua de mar. Trasladar sus conclusiones a la operación nacional es una extrapolación, no una transferencia de hallazgos.

Conclusión

El ensayo se propuso averiguar cuántos días de dieta vegetal bastan para programar a un salmón y respondió que ni una ni dos semanas lo consiguen, al menos según el indicador que eligió. Ese indicador, además, resulta cuestionable para la tarea, porque el recambio pasivo de ácidos grasos domina sobre cualquier señal metabólica que se quisiera detectar. Lo que el estudio encontró sin buscarlo es que una exposición dietaria de siete días al comienzo de la vida deja una marca medible en la arquitectura intestinal casi seis meses después, con más músculo y menos células productoras de mucus. El transcriptoma de los mismos peces apunta a un intestino desplazado hacia la tolerancia inmunológica más que hacia la indefensión, y ese matiz vale conservarlo. Falta el experimento que importa desde la perspectiva sanitaria: exponer a esos peces a un patógeno y ver si la barrera más delgada se traduce en enfermedad. Mientras ese dato no exista, el balance entre eficiencia nutricional e integridad de la mucosa intestinal es una hipótesis con respaldo histológico y sin verificación clínica.

Puntos clave

• El objetivo principal no se cumplió: ninguna diferencia en composición de ácidos grasos entre grupos al final del desafío, en seis tejidos, ni en lípido total ni en lípidos polares.
• Una sola semana de dieta vegetal ya redujo peso y tasa de crecimiento durante el estímulo, que era exactamente el costo que el diseño buscaba evitar.
• Los autores reconocen que el modelo de dilución domina el perfil de ácidos grasos tisular y enmascara las respuestas de origen genético, lo que cuestiona el marcador con que se juzgó la programación.
• Tras el desafío, los genes de biosíntesis de omega-3 de cadena larga se expresaron significativamente más en el grupo de una semana que en el de dos, con el control en valores intermedios. Los autores declaran no poder explicar la inversión.
• La histología intestinal mostró un 15% más de grosor en la capa muscular circular y un 15% menos de densidad de células caliciformes en el grupo de una semana.
• Ningún estudio derivado del ensayo sometió a los peces a un desafío infeccioso. La mayor susceptibilidad bacteriana es una inferencia, no un resultado medido.
• La publicación hermana sobre desempeño concluyó que la programación no se inició, y encontró mayor ganancia neta de DHA en el grupo de dos semanas, dirección opuesta a la expresión génica hepática.
• En ciegos pilóricos los genes de biosíntesis bajaron en ambos grupos vegetales respecto del control, patrón inverso al del hígado: la conclusión depende del tejido examinado.
• El transcriptoma intestinal mostró en los peces estimulados mayor expresión de genes de tolerancia inmunológica y menor activación inmune adaptativa aguda que en el control.
• El seguimiento más largo disponible, hasta peces de cuatro kilos, encontró que la microbiota intestinal responde a la edad y a la dieta vigente, no a la intervención temprana.

Referencias

1. Gong X, Sprague M, McMillan S, Gómez-Requeni P, Norambuena F, Martin SAM, Tocher DR, Betancor MB. Effects of duration of a plant-based diet stimulus at first feeding on nutritional programming in Atlantic salmon (Salmo salar). Fish Physiology and Biochemistry. 2026. https://doi.org/10.1007/s10695-026-01639-7

2. Gong X, et al. Versión preliminar del trabajo anterior, depositada en Research Square bajo licencia Creative Commons Attribution 4.0. 2025. https://doi.org/10.21203/rs.3.rs-6254901/v1

3. McMillan S, Martin SAM, Król E, et al. Can nutritional programming in Atlantic salmon (Salmo salar) be optimised with a reduced stimulus period? 2024.

4. Tawfik MM, Betancor MB, McMillan S, Norambuena F, Tocher DR, Douglas A, Martin SAM. Modulation of metabolic and immunoregulatory pathways in the gut transcriptome of Atlantic salmon (Salmo salar L.) after early nutritional programming during first feeding with plant-based diet. Frontiers in Immunology. 2024;15:1412821. https://doi.org/10.3389/fimmu.2024.1412821

5. Rimoldi S, Quiroz KF, Kalemi V, McMillan S, Stubhaug I, Martinez-Rubio L, Betancor MB, Terova G. Interactions between nutritional programming, genotype, and gut microbiota in Atlantic salmon: Long-term effects on gut microbiota, fish growth and feed efficiency. Aquaculture. 2025;596:741813. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2024.741813

6. Clarkson M, Migaud H, Metochis C, Vera LM, Leeming D, Tocher DR, Taylor JF. Early nutritional intervention can improve utilisation of vegetable-based diets in diploid and triploid Atlantic salmon (Salmo salar L.). British Journal of Nutrition. 2017;118:17-29. https://doi.org/10.1017/S0007114517001842

7. Nutrient Digestibility, Growth, Mucosal Barrier Status, and Activity of Leucocytes From Head Kidney of Atlantic Salmon Fed Marine- or Plant-Derived Protein and Lipid Sources. Frontiers in Immunology. 2020;11:623726. https://doi.org/10.3389/fimmu.2020.623726

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16. National Research Council (NRC). Nutrient requirements of fish and shrimp. The National Academies Press, Washington DC, 2011.

¿Qué significa esto en terreno?

• Tratar la programación nutricional como línea de investigación abierta y no como herramienta disponible, dado que el estudio más reciente sobre duración del estímulo obtuvo resultado negativo en su objetivo principal y su publicación hermana concluye que la programación no se inició.
• Considerar que un estímulo vegetal muy breve en primera alimentación igual reduce el crecimiento en esa ventana, sin que ese costo se traduzca después en una ventaja demostrada.
• Incorporar histología intestinal a la evaluación de dietas con alto reemplazo vegetal, y no solo desempeño productivo y composición de filete: en este ensayo los efectos consistentes aparecieron en tejido y no en las variables productivas.
• Mirar específicamente densidad de células caliciformes y grosor de capa muscular al evaluar una formulación nueva, ya que fueron los dos parámetros que discriminaron entre grupos cuando ningún otro lo hizo.
• No leer el aumento de grosor muscular intestinal como un resultado favorable aislado, dado que se presentó junto con la caída de células caliciformes en el mismo grupo.
• Exigir fases de desafío suficientemente largas al evaluar estudios de nutrición de este tipo, considerando que los propios autores señalan que seis semanas y un crecimiento de solo el doble quedaron bajo la referencia recomendada.
• Tener presente que la evidencia disponible proviene de agua dulce y primera alimentación en condiciones controladas, sin validación en agua de mar ni en condiciones productivas chilenas.